Reescribiendo la historia de la fotosíntesis

Los investigadores han logrado su mejor visión de los orígenes de la fotosíntesis, una de las innovaciones más trascendentales de la naturaleza. Al tomar imágenes casi-atómicas de rayos X de alta resolución de proteínas de bacterias primitivas, los investigadores de la Universidad Estatal de Arizona y la Universidad Estatal de Pensilvania han extrapolado cómo podría haber sido la versión más antigua de la fotosíntesis hace casi 3.500 millones de años. Si tienen razón, sus hallazgos podrían reescribir la historia evolutiva del proceso que utiliza la vida para convertir la luz solar en energía química.

La fotosíntesis alimenta directa o indirectamente a casi todos los organismos de la Tierra. Es responsable de la composición de nuestra atmósfera y forma la base de muchos ecosistemas entrelazados del planeta. Además, como señaló Wolfgang Nitschke, un biólogo del Centro Nacional Francés para la Investigación Científica en París, la fotosíntesis liberó a las células para crecer y evolucionar sin límites al permitirles derivar energía de una fuente nueva, inagotable y no terrestre. "Cuando la fotosíntesis entró en escena, la vida se conectó con el cosmos", dijo.

Los científicos quieren descubrir qué hizo eso posible. En su forma actual, la maquinaria que convierte la energía de la luz en energía química en la fotosíntesis, un complejo de proteínas llamado centro de reacción, es increíblemente sofisticada. La evidencia sugiere, sin embargo, que su diseño, que se extiende casi hasta la raíz del árbol de la vida, fue una vez muy simple. Los investigadores han intentado durante décadas llenar ese enorme vacío en su comprensión de cómo (y por qué) evolucionó la fotosíntesis.

Con ese fin, han dirigido su atención a los organismos existentes. Al estudiar los detalles moleculares de las reacciones que las plantas verdes, las algas y algunas bacterias utilizan para la fotosíntesis, y mediante el análisis de las relaciones evolutivas entre ellos, los científicos están tratando de armar una narrativa histórica convincente para el proceso.

La última pista importante proviene de Heliobacterium modesticaldum, que tiene la distinción de ser la bacteria fotosintética más simple conocida. Su centro de reacción, según los investigadores, es lo más parecido al complejo original. Desde que los biólogos Kevin Redding, Raimund Fromme y Christopher Gisriel de la Universidad Estatal de Arizona, en colaboración con sus colegas de Penn State, publicaron la estructura cristalográfica de ese complejo proteico en una edición de julio de Science, los expertos han estado desempaquetando exactamente lo que significa la evolución de la fotosíntesis. "Realmente es una ventana al pasado", dijo Gisriel. "Esto es algo que hemos estado esperando durante 15 años", dijo Nitschke.

En busca de un ancestro común

Al principio, la mayoría de los científicos no creían que todos los centros de reacción encontrados en los organismos fotosintéticos hoy en día pudieran tener un solo ancestro común. Es cierto que todos los centros de reacción recogen la energía de la luz y la bloquean en compuestos en una forma que es químicamente útil para las células. Para hacer esto, las proteínas pasan electrones a lo largo de una cadena de transferencia de moléculas en una membrana, como si saltaran a lo largo de una serie de escalones. Cada paso libera energía que finalmente se usa en la línea para crear moléculas portadoras de energía para la célula.

Pero en términos de función y estructura, los centros de reacción del fotosistema se dividen en dos categorías que difieren en casi todos los sentidos. Photosystem I sirve principalmente para producir el portador de energía NADPH, mientras que el fotosistema II produce ATP y divide las moléculas de agua. Sus centros de reacción utilizan diferentes pigmentos que absorben la luz y absorben diferentes porciones del espectro. Los electrones fluyen a través de sus centros de reacción de manera diferente. Y las secuencias de proteínas para los centros de reacción no parecen tener ninguna relación entre sí.

Ambos tipos de fotosistema se combinan en plantas verdes, algas y cianobacterias para realizar una forma particularmente compleja de fotosíntesis -la fotosíntesis oxigénica- que produce energía (en forma de ATP y carbohidratos) y oxígeno, un subproducto tóxico para muchas células. Los organismos fotosintéticos restantes, todos los cuales son bacterias, usan solo un tipo de centro de reacción u otro.

Por lo tanto, parecía que había dos árboles evolutivos a seguir, es decir, hasta que las estructuras cristalinas de estos centros de reacción comenzaron a surgir a principios de los años noventa. Los investigadores vieron evidencia innegable de que los centros de reacción para los fotosistemas I y II tenían un origen común. Los componentes funcionales específicos de los centros parecían haber sufrido algunas sustituciones durante la evolución, pero se conservaba el motivo estructural general en sus núcleos. "Resultó que se conservaron las grandes características estructurales, pero las similitudes de secuencia se perdieron en las brumas del tiempo", dijo Bill Rutherford, presidente de bioquímica de la energía solar en el Imperial College de Londres.

"La naturaleza ha jugado pequeños juegos para cambiar algunas de las funciones del centro de reacción, para cambiar los mecanismos por los que funciona", agregó Redding. "Pero no ha reescrito el libro de jugadas. Es como tener un diseño de cortador de galletas para una casa, construir la misma casa una y otra vez, y luego cambiar cómo se arreglan las habitaciones, cómo se coloca el mueble. Es la misma casa, pero las funciones internas son diferentes ".

Los investigadores comenzaron a hacer comparaciones más detalladas entre los centros de reacción, en busca de pistas sobre su relación y cómo divergieron. Las Heliobacterias los han acercado unos pasos a ese objetivo.

Harkening (escuchando atentamente) a un tiempo anterior
Desde que se descubrió en el suelo alrededor de las aguas termales de Islandia a mediados de la década de 1990, H. modesticaldum ha presentado a los investigadores una pieza interesante del rompecabezas de la fotosíntesis. La única bacteria fotosintética en una familia con cientos de especies y géneros, el equipo de fotosíntesis de las heliobacterias es muy simple, algo que se hizo aún más evidente cuando se secuenció en 2008. "Su genética está muy optimizada", dijo Tanai Cardona, bioquímico de Imperial College London.

Las Heliobacterias tienen centros de reacción perfectamente simétricos, usan una forma de bacterioclorofila que es diferente de la clorofila que se encuentra en la mayoría de las bacterias y no pueden realizar todas las funciones que otros organismos fotosintéticos pueden realizar. Por ejemplo, no pueden usar dióxido de carbono como fuente de carbono y mueren cuando se exponen al oxígeno. De hecho, su estructura tardó casi siete años en obtenerse, en parte debido a las dificultades técnicas para mantener las heliobacterias aisladas del oxígeno. "Cuando comenzamos a trabajar en él", dijo Redding, "lo matamos más de una vez".

En conjunto, "las heliobacterias tienen una simplicidad en su organización que es sorprendente en comparación con los sistemas muy sofisticados que tienes en plantas y otros organismos", dijo Robert Blankenship, una figura destacada en la investigación de fotosíntesis en la Universidad de Washington en St. Louis. "Se remonta a un tiempo evolutivo anterior".

Su simetría y otras características "representan algo completamente despojado", agregó Redding, "algo que creemos que está más cerca de cómo se habría visto ese centro de reacción ancestral hace tres mil millones de años".

Una mirada al pasado

Después de tomar cuidadosamente imágenes de los centros de reacción cristalizados, el equipo descubrió que aunque el centro de reacción está oficialmente clasificado como tipo I, parecía ser más bien un híbrido de los dos sistemas. "Es menos como el fotosistema I de lo que pensábamos", dijo Redding. Algunas personas incluso podrían llamarlo "tipo 1.5", según Gisriel.

Una razón para esa conclusión involucra moléculas grasas llamadas quinonas, que ayudan a transferir electrones en los centros de reacción fotosintéticos. Cada centro de reacción estudiado hasta ahora usa quinonas unidas como intermedias en algún punto del proceso de transferencia de electrones. En el fotosistema I, las quinonas en ambos lados están estrechamente unidas; en el fotosistema II, están estrechamente unidos por un lado, pero unidos por el otro. Pero ese no es el caso en el centro de reacción de la heliobacteria: Redding, Fromme y Gisriel no encontraron quinonas permanentemente unidas entre los escalones de la cadena de transferencia de electrones. Eso probablemente significa que sus quinonas, aunque todavía participan en la recepción de electrones, son móviles y pueden difundirse a través de la membrana. El sistema podría enviarles electrones cuando no se disponga de otra molécula más energéticamente eficiente.

Este hallazgo ha ayudado al equipo de investigación a deducir qué pudieron haber estado haciendo los primeros centros de reacción. "Su trabajo probablemente reduciría las quinonas móviles", dijo Redding. "Pero no lo estaban haciendo muy bien". En el escenario de los investigadores, los sitios de quinona estrechamente unidos son una adaptación más reciente, y los centros de reacción tipo I y tipo II de hoy representan estrategias evolutivas alternativas, abarcadas por diferentes linajes de organismos, para mejorar el trabajo descuidado, menos que ideal del sistema ancestral.

"Pero entonces la pregunta es, ¿por qué la naturaleza ha cambiado este tipo de cadena de transferencia de electrones?", Preguntó Fromme. Su trabajo respalda la hipótesis de que podría tener algo que ver con el oxígeno.

Cuando un organismo está expuesto a demasiada luz, los electrones se acumulan en la cadena de transferencia. Si hay oxígeno alrededor, esta acumulación puede conducir a un estado de oxígeno perjudicialmente reactivo. Agregar una quinona firmemente unida al complejo no solo proporciona una ranura adicional para lidiar con posibles atascos de tráfico; la molécula, a diferencia de otras utilizadas en la cadena de transferencia, tampoco presenta ningún riesgo de producir esa forma nociva de oxígeno. Una explicación similar funciona para por qué los centros de reacción se volvieron asimétricos, agregó Gisriel: Hacer eso habría agregado más piedras escalonadas también, lo que habría amortiguado de manera similar contra el daño causado por la acumulación de demasiados electrones.

Uno de los próximos pasos de los investigadores es poner marcas de tiempo en el momento en que esta asimetría y estas quinonas estrechamente unidas entraron en escena, lo que les ayudaría a determinar cuándo era posible la fotosíntesis oxigénica.

Todos los caminos conducen al oxígeno

Cardona, que no participó en el estudio reciente pero comenzó a interpretar los resultados, cree que pudo haber encontrado una pista en el centro de reacción de la heliobacteria. Según él, el complejo parece tener elementos estructurales que más tarde se habrían prestado a la producción de oxígeno durante la fotosíntesis, incluso si ese no era su propósito inicial. Descubrió que un sitio de unión particular para el calcio en la estructura de las heliobacterias era idéntico a la posición del grupo de manganeso en el fotosistema II, que permitía oxidar el agua y producir oxígeno.

"Si el sitio ancestral [de calcio] en una etapa posterior se convirtió en el grupo de manganeso", dijo Cardona, "eso sugeriría que la oxidación del agua estuvo involucrada en los eventos más antiguos en la divergencia entre los centros de reacción tipo I y tipo II". a su vez, significaría que la fotosíntesis oxigénica era mucho más antigua de lo esperado. Los científicos comúnmente han supuesto que la fotosíntesis oxigénica apareció poco antes del Gran Evento de oxigenación, cuando el oxígeno comenzó a acumularse en la atmósfera de la Tierra y causó una extinción masiva hace 2.3 a 2.5 mil millones de años. Si Cardona tiene razón, puede haber evolucionado casi mil millones de años antes, poco después de que la fotosíntesis hiciera su debut.

Ese momento habría sido lo suficientemente temprano como para anteceder a las cianobacterias típicamente acreditadas como los primeros organismos en realizar la fotosíntesis oxigénica. Según Cardona, es posible que muchas bacterias lo hagan, pero que después de mutaciones, divergencias y otros eventos, solo las cianobacterias conserven la habilidad. (Cardona publicó un artículo este año citando otra evidencia molecular para esta hipótesis. Todavía no ha presentado argumentos formales sobre el potencial vínculo que involucra calcio para la revisión por pares, pero ha escrito sobre la idea en publicaciones de blog en su sitio web y en una red científica sitio para investigadores, y recientemente comenzó a trabajar en un artículo al respecto).

Esa hipótesis contradice una de las ideas ampliamente aceptadas sobre los orígenes de la fotosíntesis: que las especies incapaces de fotosíntesis de repente obtuvieron la capacidad a través de genes pasados ​​lateralmente de otros organismos. Según Cardona, a la luz de los nuevos descubrimientos, la transferencia horizontal de genes y la pérdida de genes pueden haber desempeñado un papel en la diversificación de los centros de reacción, aunque sospecha que este último pudo haber sido responsable de los eventos más antiguos. El hallazgo, dijo, podría sugerir que "la balanza se inclina hacia la hipótesis de pérdida de genes" y hacia la idea de que la fotosíntesis era una característica ancestral que algunos grupos de bacterias perdieron con el tiempo.

No todos están tan seguros. Blankenship, por ejemplo, es escéptico. "No me creo eso", dijo. "No veo ningún dato aquí que sugiera que la fotosíntesis oxigénica ocurrió mucho antes". Para él, el trabajo de Redding, Fromme y sus colaboradores no ha respondido a estas preguntas; solo ha conjeturado sobre lo que pudo haber sucedido. Para resolver ese enigma, los científicos necesitarán las estructuras del centro de reacción de otras bacterias, para que puedan continuar evaluando las diferencias estructurales y las similitudes para refinar las raíces retorcidas de sus árboles evolutivos.

"Creo que es completamente una posibilidad de que lo que (Cardona) está diciendo sea correcto", dijo Gisriel, "pero también creo que el campo debería sentarse con eso por un tiempo, hacer un análisis más y ver si entendemos más acerca de cómo esta estructura trabajos."

Andando por la ruta sintética

Algunos investigadores no están esperando la publicación de la próxima estructura. Este tomó siete años, después de todo. Están persiguiendo la experimentación sintética en su lugar.

Rutherford y sus colegas, por ejemplo, están utilizando una técnica de "evolución inversa": esperan predecir las secuencias de los centros de reacción de enlace faltante, utilizando información estructural como la de Redding para comprender su arquitectura. Luego planean sintetizar esas secuencias ancestrales hipotéticas y probar cómo evolucionan.

Mientras tanto, Redding y su equipo acaban de comenzar a convertir artificialmente el centro de reacción simétrica de las heliobacterias en uno asimétrico, siguiendo los pasos de dos investigadores en Japón, Hirozo Oh-Oka de la Universidad de Osaka y Chihiro Azai de la Universidad Ritsumeikan, que han gastado más de una década haciendo esto en otro tipo de bacteria fotosintética. Los grupos creen que su trabajo aclarará cómo estas adaptaciones habrían ocurrido en la vida real en el pasado distante.

Hace 20 años, Nitschke dejó de trabajar en la evolución de la fotosíntesis y centró su atención en otros problemas. "Parecía tan desesperado", dijo. Pero la investigación realizada por Redding, su equipo y estos otros grupos ha reavivado esas ambiciones. "Como dicen, tu primer amor siempre se queda contigo", dijo Nitschke. "Estoy realmente entusiasmado con esta nueva estructura y tengo el plan de volver a pensar en todo esto otra vez".

Historia original reimpresa con permiso de Quanta Magazine, una publicación editorial independiente de la Fundación Simons cuya misión es mejorar la comprensión pública de la ciencia al cubrir los desarrollos de investigación y las tendencias en matemáticas y ciencias físicas y de la vida.